Храм Сошествия Святого Духа в селе Холмогоры Архангельской области был построен в 1865 году как надвратная церковь на территории Успенского Холмогорского монастыря. Он возведен на месте разобранной надвратной церкви апостола Иакова, брата Господня, при архиерейском дворе. Строительство осуществлялось в период управления Холмогорской епархией.
Архитектурно храм представляет собой сооружение с высокой шатровой колокольней, выполненное в традициях русского церковного зодчества середины XIX века. Церковь была устроена во втором ярусе колокольни, что характерно для надвратных храмовых построек. Колокольня возводилась в 1865-1868 годах.
В 1920-х годах храм был закрыт, как и весь Успенский монастырь. Помещения использовались для хозяйственных нужд, верхний ярус колокольни был разобран. В советский период здание занимали жилые помещения и конторские учреждения.
Возрождение храма началось в 1997 году с образования подворья Антониево-Сийского монастыря. В 1998 году был образован православный приход села Холмогоры. Богослужебная жизнь в храме Сошествия Святого Духа восстановлена к 2010 году.
С августа 2017 года храм вошел в состав архиерейского подворья Спасо-Преображенского собора села Холмогоры, куда также включены Спасо-Преображенский собор, храм Двенадцати апостолов и храм в честь святителя Николая Мирликийского Чудотворца. Территория бывшего Успенского женского монастыря также передана подворью.
В 2017 году храм Сошествия Святого Духа получил статус выявленного объекта культурного наследия. Архитектурный комплекс, в который входит храм, представляет историческую ценность как часть бывшего архиерейского двора, учрежденного архиепископом Афанасием (Любимовым) в XVII веке.
