Храм в честь Двенадцати Апостолов в селе Холмогоры был построен в 1781-1782 годах при архиепископе Варсонофии как зимняя церковь. Здание храма входило в комплекс Спасо-Преображенского собора, который являлся кафедральным собором Холмогорской и Важской епархии. В храме находились захоронения десяти архиепископов Холмогорских.
После революции 1917 года помещения храмового комплекса использовались как лагерь принудительных работ. В этот период были зафиксированы массовые захоронения на территории комплекса. В ходе хозяйственных работ XX века обнаружены останки погибших, над которыми установлен памятный крест.
В 2008 году состоялось освящение храма Двенадцати Апостолов после восстановительных работ. Тогда же были освящены и подняты на колокольню четырнадцать колоколов. С 1997 года началось возрождение церковной жизни в Холмогорах. В 1998 году образован православный приход, а с августа 2017 года храм вошёл в состав архиерейского подворья Спасо-Преображенского собора села Холмогоры.
Архитектурно храм представляет собой образец церковного зодчества последней четверти XVIII века. Первоначально, в 1797 году, церковь была обозначена как соборная церковь во имя Происхождения честных древ Креста Господня. В XIX-XXI веках закрепилось посвящение Двенадцати Апостолам.
Храм является частью историко-архитектурного комплекса, включающего также Спасо-Преображенский собор (1685-1691 гг. постройки), храм во имя Святого Духа и храм в честь святителя Николая Мирликийского Чудотворца. Территория комплекса включает участок бывшего Свято-Успенского женского монастыря.
