Храм Сошествия Святого Духа на апостолов в городе Слободском был заложен 10 июня 1861 года по старому стилю в предместье Демьянка. Инициатором строительства выступил потомственный почетный гражданин, купец 1-й гильдии Василий Васильевич Александров. Земельный участок размером 60×55 квадратных саженей был выделен безвозмездно городским обществом под строительство храма. Проект церкви утвержден Вятской Строительной и Дорожной Комиссией 9 февраля 1861 года.
Закладка храма совершена епископом Вятским и Слободским Агафангелом при участии архимандрита Крестовоздвиженского монастыря Евфимия. К 1862 году завершена каменная кладка здания, а к 1865 году закончены отделочные работы. 15 августа 1865 года состоялось освящение главного престола в честь Сошествия Святого Духа на апостолов. Одновременно освящены боковые престолы: правый - в честь иконы Божией Матери «Скоропослушницы» и святителя Тихона Задонского, левый - в честь святителя Василия Парийского и равноапостольной Марии Магдалины.
В 1879 году к храму пристроены два новых придела и колокольня на средства Ивана Васильевича Александрова, сына основателя. 30-31 августа 1882 года архиепископом Аполлосом освящены дополнительные престолы: в честь Казанской иконы Божией Матери и святого благоверного князя Александра Невского. Храм имел пять престолов и отличался богатым убранством, включая иконостас со более чем 100 иконами.
В 1933 году храм был закрыт советскими властями. Здание частично разрушено: утрачены колокольня, главки и внутреннее убранство. До 2011 года в помещении храма располагался склад меховой фабрики «Белка». 10 июня 2005 года на отреставрированный купол установлен золоченый крест. С декабря 2011 года в храме возобновлены регулярные богослужения. В настоящее время продолжаются ремонтно-реставрационные работы.
Храм построен в русско-византийском архитектурном стиле. Первоначальный причт включал священника, диакона и двух причетников. По данным 1872 года, приход насчитывал 641 душу мужского пола и 738 женского. К приходу относились две деревни. Земельный надел храма составлял 2398 квадратных саженей усадебной земли.