К 1720 году часовня уже функционировала, при ней постоянно проживал дьячок.Предполагается, что первые жители Смолино были переселенцами из Великого Устюга, что объясняет посвящение часовни святому Прокопию.
С течением времени часовня неоднократно подвергалась ремонту. К 1852 году здание обветшало, и Тобольская духовная консистория разрешила его восстановление, которое завершилось в 1854 году. В 1890 году местные жители перестроили часовню в церковь-школу, а в 1895 году она была освящена во имя праведных Прокопия и Иоанна Устюжских Чудотворцев, став приписной к Курганскому Троицкому приходу.
В 1936 году, в период антирелигиозной политики, храм был закрыт и переоборудован под школу. По некоторым данным, здание сгорело в последующие годы.
В 1963 году, после закрытия и сноса Свято-Духовской церкви в поселке Рябково, крестильный дом этого храма был перевезен в Смолино и приспособлен под молитвенный дом. К нему был пристроен алтарь, и в 1964 году новый храм был освящен в честь Сошествия Святого Духа. В последующие годы к зданию были сделаны дополнительные пристройки, включая кирпичный придел с южной стороны, разрешение на строительство которого было получено в 1974 году.
