Строительство храма началось в 1696 году по инициативе и на средства купца Григория Дмитриевича Строганова.К 1701 году здание было практически завершено, однако в этом же году пожар уничтожил значительную часть постройки.Восстановление церкви продолжилось под руководством Марии Яковлевны Строгановой, супруги Григория Дмитриевича.Главный престол был освящён 21 июня 1719 года архиепископом Нижегородским и Алатырским Питиримом во имя Собора Пресвятой Богородицы.
Архитектурно храм представляет собой двухъярусное здание, увенчанное пятью главами. Фасады богато украшены белокаменной резьбой, характерной для строгановского стиля, включающей элементы растительных орнаментов и декоративных деталей. Рядом с церковью расположена высокая ярусная колокольня, отличительной чертой которой являются флюгер и часы.
В 1722 году, после посещения храма Петром I, церковь была закрыта и вновь открыта только в 1727 году. В последующие годы храм неоднократно страдал от пожаров, в частности, в 1768, 1782 и 1788 годах, но каждый раз восстанавливался. В 1760 году в трапезной части был освящён правый придел в честь преподобного Онуфрия Великого, а в 1808 году — левый придел в честь святителя Иннокентия, епископа Иркутского.
В XIX веке храм претерпел значительные изменения. В 1820–1823 годах по проекту архитекторов А. А. Бетанкура и И. Е. Ефимова была возведена подпорная стенка-крепида, а колокольня соединена с папертью крытым переходом. В 1870–1880 годах проведена капитальная реставрация по проектам Л. В. Даля и Р. Я. Килевейна. В 1887 году, из-за наклона колокольни, её верхние ярусы были разобраны и собраны вновь.
В советский период храм избежал уничтожения и был преобразован в музей истории религии и атеизма. В 1993 году церковь была повторно освящена и возобновила богослужения. В начале XXI века проведена реставрация, в ходе которой были утрачены некоторые элементы старинной резьбы на колоннах.
