Первое упоминание о деревянном храме на этом месте относится к концу XVII века.В то время район, известный как Телячья слобода, был заселён государственными ямщиками.Точная дата строительства первой церкви неизвестна, однако в Переписной книге Нижнего Новгорода 1678 года она не упоминается, что позволяет предположить её возведение после этой даты.
25 июня 1715 года деревянная церковь была уничтожена в результате большого городского пожара. Вскоре после этого приход и храм были восстановлены. К 1722–1723 годам в приходе числилось 133 двора, из которых 65 принадлежали ямщикам. В 1737 году было получено разрешение на строительство каменного храма на месте прежнего. Строительство затянулось, и только к 1749 году церковь была завершена и освящена. Основными благотворителями строительства были губернский секретарь Григорий Семёнович Рогожников и секретарь Пыскорского монастыря Глушков. Рогожников скончался 27 июня 1747 года и был погребён с северной стороны храма.
Архитектурно церковь представляла собой пример барочного стиля: трёхапсидный алтарь, основной объём, трапезная и колокольня располагались по оси восток-запад. Основной объём состоял из четверика с двумя восьмериками, увенчанными луковичной главой на барабане. Придел Александра Невского имел аналогичное завершение. Колокольня завершалась шатром. Наружное убранство отличалось сдержанностью, что было нехарактерно для того времени.
В середине XIX века храм подвергся значительной перестройке. Костромская помещица Д. В. Никонова профинансировала строительство нового придела во имя святителя Николая Чудотворца в память о своём муже, прапорщике Н. П. Никонове, умершем в 1855 году. Работы проводились по проекту городового архитектора Н. И. Ужумедского-Грицевича и завершились к концу 1858 года. 28 декабря того же года придел был освящён. В 1895 году был утверждён проект строительства каменного крыльца. На колокольне в это время находилось девять колоколов, самый большой из которых весил около 4,8 тонны и был пожертвован фирмой Кудряшева—Чеснокова в память об А. Г. Кудряшеве. Главный пятиярусный иконостас был устроен на средства старосты А. А. Красильникова в 1894 году.
В начале XX века церковь Похвалы Пресвятой Богородицы являлась архитектурной доминантой прилегающего района, застроенного двухэтажными домами. Она играла важную роль в формировании речного фасада Нижнего Новгорода, что отражено на фотопанорамах М. П. Дмитриева.
В советский период здание церкви подверглось значительным изменениям. В 1930-е годы богослужения были прекращены, здание лишилось всех завершений. В послевоенные годы в помещении храма размещалась ведомственная типография. В 1960–1970-е годы старая застройка вокруг была снесена, на её месте выстроен многоэтажный микрорайон, и церковь оказалась окружена пятиэтажными зданиями, утратив статус архитектурной доминанты.
В 1993 году был составлен паспорт памятника архитектуры для Похвалинской церкви. Здание было поставлено на охрану как памятник архитектуры и возвращено Нижегородской епархии. Богослужения возобновились с 1994 года.
В 2000-х годах была проведена частичная реставрация церкви: заново отстроены колокольня и боковые купола. В 2020–2021 годах, к 800-летию города, полностью восстановлен основной объём, включая верхние ярусы-восьмерики и центральную главу с барабаном. 3 июня 2021 года митрополит Нижегородский и Арзамасский Георгий совершил чин освящения креста и купола восстанавливаемого храма.
