Первое упоминание о деревянной церкви Вознесения Господня с приделом Архангела Михаила на этом месте датируется 1635 годом.
В период с 1762 по 1767 годы на месте старой деревянной церкви было возведено каменное здание храма. Строительство осуществлялось на средства прихожан Казацкой слободы. В 1782 году, после утверждения Екатериной II нового градостроительного плана Курска, Казацкая слобода была перенесена севернее, и храм оказался в центре жилой застройки.
В 1836 году к основному зданию были пристроены два придела: правый, освященный в 1838 году во имя Архангела Михаила, и левый, освященный в 1841 году во имя святителя Митрофана Воронежского. В 1845 году был заменен иконостас храма, а в 1883 году установлен новый иконостас работы московского мастера Борисова.
В 1888 году, после строительства новой Вознесенской церкви в Казацкой слободе, прежний храм стал именоваться Михайловским. В 1897 году при храме была учреждена мужская церковно-приходская школа, а в 1909 году — женская, названная в честь инженера Н. П. Конопатова, крупного жертвователя. В 1915 году при храме открылось церковно-приходское попечительство.
В 1940 году храм был закрыт, но уже в конце 1941 года богослужения возобновились. В 1961 году церковь вновь закрыли; в ее помещении размещались ремонтная мастерская и складские помещения. В 1990 году здание храма, находившееся в неудовлетворительном состоянии, было передано Курской епархии, и 15 мая того же года богослужения были возобновлены. 20 декабря 1999 года храм был освящен в честь Архистратига Михаила и прочих Небесных Сил бесплотных, а также два придела: правый — в честь иконы Божией Матери «Державная», левый — в честь святителя Митрофана Воронежского.
В 2001 году в храм была доставлена икона святого праведного воина адмирала Российского флота Федора Ушакова с частицей его мощей. 26 мая 2002 года на территории храма был установлен памятный знак курянам, погибшим на линкоре «Новороссийск».
