Строительство храма началось в 1741 году на месте прежней деревянной Богородице-Владимирской церкви, которая располагалась южнее нынешнего собора. Возведение храма осуществлялось на средства верхнеудинских и кяхтинских купцов, а также пожертвования прихожан. Строительство продолжалось 44 года и завершилось в 1785 году. 27 мая 1770 года был освящён тёплый нижний придел во имя Богоявления Господня, а 3 мая 1785 года — верхний летний придел во имя Смоленской иконы Божией Матери Одигитрии.
Архитектурно храм представляет собой трёхчастную симметричную композицию, выполненную в стиле сибирского барокко. Центральное место занимает двухэтажный бесстолпный четверик с пятигранной апсидой, перекрытый сомкнутым сводом и увенчанный высоким куполом с двухъярусным фонариком. С запада к трапезной примыкает колокольня типа «восьмерик на четверике», завершённая шлемовидным куполом со шпилем. Фасады украшены декоративными элементами, характерными для русского зодчества XVII века, включая кокошники и наличники с барочными формами.
В 1818 году в фундаменте и сводах храма появились трещины, которые усилились после землетрясений 1862 и 1885 годов. В 1863 году был проведён капитальный ремонт. В конце XIX — начале XX века при приходе действовали благотворительные организации и церковно-приходские школы в 20 сёлах. К 1914 году в приходе числилось более 3600 прихожан.
6 сентября 1929 года храм был закрыт, его имущество изъято, а здание передано под склад. В 1935 году в здании разместился антирелигиозный музей, позднее преобразованный в краеведческий. В 1960 году храм получил статус памятника архитектуры, и в 1959–1961 годах были проведены реставрационные работы.
31 марта 1992 года при храме был зарегистрирован православный приход. 20 декабря 1999 года епархии был передан нижний придел, а 30 мая 2000 года — верхний. К концу 2001 года были укреплены фундаменты и исследованы все трещины в конструкции.
