Строительство храма началось в середине XVIII века и завершилось в 1757 году. Инициатором и основным благотворителем строительства выступила помещица Вера Борисовна Лопухина, урожденная Шереметева, дочь фельдмаршала графа Бориса Петровича Шереметева. Храм был возведен на территории усадьбы генерал-аншефа Василия Алексеевича Лопухина, героя Семилетней войны и племянника царицы Евдокии Лопухиной. Строительство продолжалось до 1800 года, в течение которого осуществлялись внутренние отделочные работы и росписи.
Архитектурный облик храма представляет собой редкий образец елизаветинского барокко. Церковь имеет центрический четырехстолпный пятикупольный объем с боковыми ризалитами. Основной восьмигранный купол окружен четырьмя четверогранными боковыми куполами. Первоначально храм не имел отдельной колокольни; колокола размещались на одной из четырех башен-барабанов. В 1906–1909 годах была построена отдельно стоящая трехъярусная колокольня в стиле неоклассицизма.
Храм включал четыре престола: главный — в честь Рождества Христова, а также в честь Владимирской иконы Божией Матери, мучениц Веры, Надежды, Любови и матери их Софии, и святителя Николая Чудотворца. В интерьере находился семиярусный резной иконостас, выполненный из корабельной сосны, а также деревянный балкон для хора. Пол был выложен глиняными плитками, поверх которых размещались чугунные плиты с изразцами. Стены украшали росписи, из которых до настоящего времени сохранилась лишь фреска Успения Божией Матери.
В 1930 году храм был закрыт. Священник Феодор Никольский и псаломщик Петр Степанович Архиреев были арестованы и приговорены к различным срокам заключения. В последующие годы здание использовалось в хозяйственных целях, в том числе как склад. В период Великой Отечественной войны иконостас и другие элементы интерьера были утрачены. В 1960 году храм был взят под государственную охрану как памятник архитектуры.
В 1995 году храм был возвращен Русской Православной Церкви. В последующие годы начались работы по восстановлению здания. В южном Владимирском приделе был проведен ремонт, после чего в нем стали проводиться богослужения. В 2005 году была совершена первая литургия после длительного перерыва. В настоящее время храм является действующим, в нем регулярно проводятся богослужения и осуществляется духовно-просветительская деятельность.
