Известный также как Ратная церковь, он был возведен на месте прежней деревянной Ильинской церкви, которая впервые упоминается в 1701 году в челобитной донских казаков царю Петру I с просьбой направить священников для служения в новом храме.
В 1744 году в Черкасске произошел крупный пожар, уничтоживший значительную часть города, включая деревянную Ратную церковь. Восстановление храма началось вскоре после пожара. В 1749 году по указу императрицы Елизаветы Петровны были приглашены мастера для строительства каменной церкви. К 1751 году основные строительные работы были завершены, и в августе того же года состоялось освящение храма: 6 августа епископ Воронежский и Елецкий Феофилакт освятил главный престол во имя Преображения Господня, 8 августа архимандрит Варсонофий освятил придел пророка Илии, а 10 августа архимандрит Корнилий освятил придел святых мучеников Флора и Лавра.
Архитектурно Преображенская церковь представляет собой образец барочной архитектуры XVIII века. В интерьере храма находился резной золоченый иконостас, отличавшийся правильностью и красотой, с колоннами коринфского ордера, покрытыми резьбой. Живопись церкви была простой, но выразительной.
В 1788 году в результате неосторожности пономаря произошел пожар, в котором сгорел иконостас, а само здание получило значительные повреждения. Восстановительные работы начались в 1789 году: были побелены стены, отремонтирована кровля, приобретены новые колокола. В 1792 году был установлен новый иконостас, позолоченный листовым золотом.
В начале 1930-х годов, в период антирелигиозной кампании, Преображенская церковь была закрыта, а ее имущество конфисковано. Здание храма пришло в запустение, а прилегающая территория, известная как Ратное кладбище, была частично разрушена.
В 2002 году при храме была зарегистрирована православная община, после чего начались работы по восстановлению церкви и благоустройству прилегающего кладбища. К настоящему времени завершены основные реставрационные работы, и храм вновь открыт для богослужений.
