История храмового строительства в селе Вершилово насчитывает несколько веков. Первоначально на этом месте находился деревянный Никольский храм, возведенный в конце XIV или начале XV века. В период с 1616 по 1620 годы князь Дмитрий Михайлович Пожарский, которому было пожаловано село Вершилово, построил рядом с Никольским храмом деревянный трехшатровый двухэтажный храм в честь Воскресения Христова с четырьмя приделами. В конце 1620-х — начале 1630-х годов на месте обветшавшего Никольского храма был построен двухшатровый храм в честь Рождества Иоанна Предтечи с приделом в честь святителя Николая. В начале 1650-х годов храм Воскресения Христова сгорел, и на его месте был выстроен новый храм с двумя приделами. К концу XVII века оба деревянных храма сгорели. С 1722 года в церковных документах упоминаются Николаевская церковь и церковь Иоанна Предтечи с приделом в честь святой Анны. В 1754 году на месте Николаевского храма была построена каменная церковь с колокольней. В 1817 году прихожане обратились к епископу Нижегородскому и Арзамасскому с прошением о строительстве новой каменной церкви, и в 1819 году началось строительство храма под руководством Василия Ивановича Лелекова. К 1822 году была построена теплая трапезная с двумя приделами, а в 1835 году завершено строительство основного объема храма и колокольни. Высота под куполом храма составляла 30 метров, высота колокольни — более 50 метров. 21 декабря 1835 года храм был освящен архимандритом Петром (Каменским). Приход храма включал село Вершилово и 28 деревень, общее число прихожан составляло 2 893 человека.
Архитектурный облик храма соответствует стилю классицизма. Здание выполнено из кирпича и включает в себя основной объем, трапезную и колокольню. Фасады украшены портиками и пилястрами, что придает сооружению торжественный вид. Внутреннее убранство храма включало росписи и иконостасы, выполненные в соответствии с канонами православной церкви.
В 1937 году храм был закрыт, колокола сняты, внутреннее убранство и иконы разграблены. В 1950-е годы с колокольни был снят крест. В 1960–1970-х годах в здании храма размещались колхозные промыслы: пилорама, изготовление пластмассовых деталей, водонапорная башня. Пожар в 1976 году уничтожил все внутренние росписи и перекрытия в колокольне.
В 1995 году Указом Президента Российской Федерации храм Преображения Господня был признан объектом культурного наследия федерального значения и включен в Единый государственный реестр. 8 июля 1997 года сельским сходом было принято решение о возрождении храма и возобновлении в нем богослужений. Первая служба была проведена 19 августа 1998 года в день престольного праздника Преображения Господня. 2 августа 1999 года приход получил государственную регистрацию. В 2007 году храм был передан в безвозмездное пользование Нижегородской епархии.
