Первые упоминания о храме в селе Заокское относятся к 1678 году, когда в слободе существовала церковь при 50 приходских дворах. В 1734 году по благословенной грамоте, данной на имя попа Архипа, на средства прихожан была построена деревянная церковь во имя Покрова Пречистой Богородицы. В 1880 году при храме открылась церковно-приходская школа, где обучались 44 мальчика и 2 девочки.
С 1898 по 1904 год велось строительство нового каменного храма взамен обветшавшего. Архивные документы описывают пятиглавый крестообразный храм с лазоревыми куполами, украшенными золочёными звёздами, и трёхъярусной каменной колокольней, построенной в 1902 году. Храм имел три престола: центральный — в честь Покрова Пресвятой Богородицы, правый — святителя Николая Мирликийского, левый — Иоанна Предтечи.
В 1921 году председатель церковного совета Иван Григорьевич Копин был арестован за организацию крестного хода с Феодоровской иконой Божией Матери по окрестным сёлам. В 1935 году при снятии колоколов произошли массовые аресты прихожан, выступавших против этого. В 1937 году храм был закрыт, а его настоятель Александр Павлович Успенский расстрелян по обвинению в контрреволюционной деятельности. В здании храма размещалось зернохранилище, а в 1958 году оно было полностью разрушено.
В 1990 году силами верующих, помнивших старый храм, началось возрождение святыни. При поддержке Иоанно-Богословского монастыря в 1991 году был построен и освящён новый храм Покрова Пресвятой Богородицы. В настоящее время приходу передано дополнительное здание для расширения деятельности.