Строительство храма связано с эпидемией холеры, охватившей Коломну и другие города Московской губернии в 1770 году. В 1771 году, согласно указу императрицы Екатерины II, было запрещено захоронение умерших в черте города, что привело к открытию в 1775 году Петропавловского кладбища у Рязанской заставы. В 1779 году на территории кладбища была возведена каменная церковь во имя святых апостолов Петра и Павла. Храм был построен в стиле барокко, представляя собой двусветный четверик на белокаменном цоколе с куполом, световым барабаном и единственной главкой. Фасады украшены рустом, пилястрами и нарядными наличниками.
В 1833 году к храму была пристроена небольшая тёплая трапезная с приделом во имя святого апостола Андрея Первозванного. С середины XVIII века рядом с храмом находилась каменная богадельня для воинов-ветеранов. Церкви также принадлежал двухэтажный каменный дом, в котором размещались помещения для церковного сторожа и могильщиков. В 1818 году купец Фирс Иванович Бочарников предоставил церкви лавку, доходы от которой направлялись на содержание священно- и церковнослужителей. Службы в храме совершались коломенскими священнослужителями поочерёдно.
В 1880-х годах при храме существовало братство во имя святителя Николая, оказывавшее помощь нуждающимся ученикам Коломенского духовного училища. В 1890 году на средства купца И. И. Шкарина была построена колокольня, на которую в 1891 году водрузили новый колокол весом 701 пуд, отлитый на средства прихожан. В 1901 году трапезная была перестроена и расширена по проекту архитектора Дмитрия Евгеньевича Виноградова, приобретя декоративные элементы в русском стиле. В 1908 году была построена ограда кладбища с тремя каменными часовнями, надвратной колокольней и боковыми воротами.
В 1930-е годы, в период антирелигиозной кампании, звонница и купола храма были снесены. Несмотря на это, храм продолжал действовать с перерывами до закрытия кладбища в 1942 году. Власти несколько раз арестовывали священнослужителей храма. После прекращения богослужений иконы и росписи были утрачены, сохранилась лишь фигурная решётка на хорах.
В конце 1960-х — начале 1970-х годов кладбище было окончательно упразднено, а на его месте в 1970 году открыт Мемориальный парк. В 1970-е годы были снесены двухэтажный дом причта, богадельня XVIII века и одна из трёх часовен ограды. До 1997 года в храме располагался спортивный зал, а в 1977 году в нём был открыт музей боевой славы. В начале 1990-х годов был восстановлен световой барабан с луковичной главкой. В 1996 году на месте погребения родственников митрополита Филарета (Дроздова) установлен памятный крест. В 1997 году зарегистрирована православная община храма Петра и Павла. В 2003 году общине были переданы две уцелевшие часовни, одна из которых была восстановлена в 2006 году и открыта для верующих.
