Первое упоминание о деревянном храме во имя Святителя Николая Чудотворца в селе Хотушь относится к началу XVIII века. Согласно переписной книге Каширского Троицкого Белопесоцкого монастыря, которому принадлежало село, уже в то время здесь существовал храм.
В 1752 году на этом месте был построен новый деревянный однопрестольный храм во имя Святителя и Чудотворца Николая. Однако 6 июня 1856 года этот храм полностью сгорел. После пожара, на средства прихожан и благотворителей, было принято решение о строительстве каменного храма.
Строительство каменного храма началось в 1858 году и было завершено в 1861 году. 27 августа 1861 года преосвященнейшим Алексием, епископом Тульским и Белевским, был освящен правый придел во имя Святителя Николая Чудотворца. Главный престол во имя Преображения Господня был освящен в 1868 году преосвященнейшим Никанором. Левый придел во имя Преподобного Сергия Радонежского был освящен в 1875 году.
Архитектурно храм представляет собой кирпичное здание, повторяющее в объемной композиции образцовые проекты русско-византийского стиля, но отличающееся богатым декором. Колокольня также выполнена из кирпича и гармонично сочетается с основным зданием храма.
В 1866 году при храме было открыто церковно-приходское попечительство. В штате имелись священник и псаломщик, проживавшие в собственных домах, построенных в 1883 году на церковной усадебной земле. Церкви принадлежали: деревянное здание церковно-приходской школы, сарай для дров и каменное здание церковной сторожки. К храму была приписана каменная часовня, построенная и освященная в 1913 году.
В 1917 году храм был закрыт, и здание использовалось для хозяйственных нужд. Однако в 1947 году храм был возвращен верующим, и богослужения возобновились. До середины 1990-х годов это был единственный действующий храм на территории Ясногорского района.
