Здание храма представляет собой памятник архитектуры раннегерманской готики XIII—XIV веков и входит в число объектов исторического и культурного наследия федерального значения.
Первоначально храм был построен в 1288 году как орденская католическая приходская церковь Девы Марии в районе Юдиттен (ныне часть Калининграда). В конце XIV века была выстроена звонница с двумя колоколами, а художник Петер создал фрески на хорах и триумфальной арке, изображающие сцены из жизни Христа и Страшного суда. Внутри находилась скульптура «Мадонна на полумесяце» — одна из древнейших скульптур в Пруссии, считавшаяся чудотворной. В 1840 году в кирхе был установлен орган. До 1945 года здание использовалось как евангелическая церковь.
После окончания Второй мировой войны здание кирхи Юдиттен оказалось в запущенном состоянии. В 1985 году было принято решение о передаче руин кирхи Русской Православной Церкви. В том же году начались восстановительные работы, и 6 октября 1985 года церковь была освящена как православный храм. В 1999 году на основе Никольского прихода был учрежден епархиальный женский монастырь — первый православный монастырь на территории Калининградской области, который в 2009 году был объединен с женским монастырем в честь иконы Божией Матери «Державная» (пос. Изобильное, Калининградской области) и преобразован в Свято-Никольское подворье этого монастыря.
В настоящее время Свято-Никольский храм является действующим православным храмом, входящим в состав Черняховской епархии Калининградской митрополии Русской Православной Церкви. При храме функционируют воскресная школа для детей и взрослых, библиотека, благотворительная трапезная, швейная мастерская, кузница и столярное помещение.
Архитектурно здание представляет собой образец готической архитектуры с элементами оборонительного зодчества. Массивные стены выстроены из больших валунов на известковом растворе. Главный неф выполнен из необработанных валунов, его западная стена возведена из большемерного кирпича с готической перевязкой. Пятистенный хор — из валунов и кирпичей, последними выложены углы постройки и оконные ниши. В конце XIV века была выстроена звонница с двумя колоколами.
