По преданию, на месте нынешнего храма существовала деревянная церковь, основанная в домонгольский период. Первое документальное упоминание о деревянной церкви на этом месте датируется 1619 годом. В 1744 году священник Петр Андреев и диакон Григорий Никитин с прихожанами обратились к митрополиту Ростовскому и Ярославскому Арсению (Мацеевичу) за благословением на строительство каменного храма взамен обветшавшей деревянной церкви. Старую церковь было решено передать приходу села Щугори Ростовского уезда. С благословения митрополита Арсения строительство каменного храма началось в 1745 году. Теплый придел в честь иконы Божией Матери «Всех скорбящих Радость» был освящен в 1748 году, а основной храм — в 1751 году.
Архитектурно храм представляет собой кирпичное здание с двухсветным одноглавым четвериком, трапезной и ярусной колокольней. Первоначально кровля была деревянной, но в 1768 году заменена на железную. В 1832 году к храму была пристроена новая каменная паперть на средства купца Петра Рыкунина, а в 1845 году вокруг церкви возведена деревянная ограда. В 1899 году на пожертвования купца Ивана Никоноровича Рыкунина и его сына Петра была установлена новая железная ограда.
Внутреннее убранство храма включало пятиярусный резной золоченый иконостас, выполненный в стиле, сочетающем элементы греческой живописи и русского барокко. Особо почиталась Владимирская икона Богоматери в серебряном окладе и позолоченном венце, украшенная мелким жемчугом. В 1852 году настенная живопись в теплом приделе была обновлена на средства ростовского мещанина Николая Дмитриевича Гладкова.
В начале XX века храм имел деревянную часовню, расположенную при дороге напротив Рождественского монастыря. К 1911 году в приходе числилось 175 человек. В 1920 году храм отметил 175-летие начала строительства, в рамках которого состоялось торжество по случаю перенесения мощей святителя Николая из Мир Ликийских в Бари.
В конце 1920-х годов церковь была закрыта и приспособлена под хозяйственные нужды. В 1930-е годы были разрушены колокольня и главка с барабаном, здание использовалось как кондитерский цех до 1990-х годов. В 1998 году храм был возвращен Русской Православной Церкви и приписан к Рождественскому монастырю. К 2003 году храм был восстановлен и отреставрирован на научной основе, с соблюдением всех требований по реставрации памятников архитектуры. Освящение храма состоялось в 2004 году.
