Первое упоминание о храме святителя Николая Чудотворца на острове Талабск встречается в писцовых книгах 1585-1587 годов, где отмечается выделение пустого дворового места «под церковку». Первоначальный храм был деревянным и построен местными жителями, преимущественно рыбаками. В 1703 году, во время нападения шведов, храм, вероятно, пострадал вместе с Верхнеостровским монастырём.
Каменный храм был возведён в 1792 году из известняковой псковской плиты, сохраняя традиции местного церковного зодчества. В архитектурном плане храм представляет собой невысокий четверик с одним куполом, многоярусной колокольней и небольшой трапезной. В интерьере сохранились фрески неизвестного автора.
В 1842-1843 годах к храму был пристроен тёплый придел в честь чудотворной Смоленской иконы Божией Матери «Одигитрии». Это строительство связано с чудесным избавлением острова от эпидемии холеры после явления иконы одному из прихожан во сне. В 1854 году возведена каменная часовня святителя Николая в память о чудесном сохранении образа святого во время пожара 1853 года.
В 1939 году храм был закрыт после разорения, уничтожено всё внутреннее убранство. Богослужения возобновились в 1947 году. С 1958 по 2002 год настоятелем храма являлся протоиерей Николай Гурьянов. В настоящее время богослужения совершаются в Смоленском приделе.
Храм выполнял функцию звукового маяка для рыбаков - в условиях плохой видимости колокольный звон служил ориентиром. На кладбище острова сохранились две часовни: Никольская (1854 г.) и в честь Анастасии Римляныни (1888 г.).