Первые упоминания о храме на территории села Авчурино относятся к 1689 году, когда стольник Фёдор Александрович Хитрово построил деревянную церковь в своей вотчине. В начале XVIII века, после перехода имения к генерал-прокурору Сената Павлу Ивановичу Ягужинскому в 1712 году, на месте прежней деревянной церкви была возведена каменная церковь во имя святителя Николая Чудотворца. Проект храма был разработан архитектором Фёдором Алексеевичем Васильевым и его сыном Николаем Фёдоровичем Васильевым. Церковь стала частью усадебного комплекса, включавшего также деревянный усадебный дом.
В 1792 году усадьба Авчурино перешла во владение Дмитрия Марковича Полторацкого, известного деятеля культуры и агронома. В 1820 году вдова Полторацкого, статская советница Анна Петровна Полторацкая, инициировала строительство тёплого придела в честь Сошествия Святого Духа. Проект придела был разработан архитектором Василием Петровичем Стасовым. Строительство велось под его руководством, а работы осуществлялись итальянским архитектором Луиджи Пелли. Придел был освящён в феврале 1825 года благочинным Калужской Мироносицкой церкви протоиереем Иоанном Лаврентьевым. В приделе был устроен мавзолей-усыпальница, в котором в 1826 году был перезахоронен прах Дмитрия Марковича Полторацкого.
Архитектурный облик храма сочетал элементы классицизма и ампира. Фасады были украшены барельефами, изображающими летящих слав. Стасов лично заказывал в Санкт-Петербурге мраморные памятники и иконы, а также разработал проект иконостаса. Храм стал неотъемлемой частью усадебного ансамбля, включавшего готический домик и регулярный парк.
После Октябрьской революции 1917 года храм был закрыт. В советский период здание использовалось в различных хозяйственных целях: в нём размещались пекарня райпо и склад для хранения баллонов с сжиженным газом. К началу 1990-х годов здание храма находилось в аварийном состоянии и было частично разрушено. Престол храма был перенесён в готический домик, где временно проводились богослужения.
В начале 2000-х годов начались работы по восстановлению храма. К 2010 году был построен новый храм во имя святителя Николая Чудотворца на территории усадьбы Полторацких. Новый храм был возведён в традиционном русском стиле, с использованием кирпича и декоративных элементов, характерных для церковной архитектуры XIX века.
