Строительство храма было осуществлено в 1740 году по инициативе обергофмаршала Дмитрия Андреевича Шепелева, который финансировал возведение церкви и был впоследствии погребен в ней согласно своему завещанию. Архитектурный облик храма выполнен в итальянском стиле, с фасадами, украшенными орнаментами из резного белого камня и лекального кирпича. Храм является одноглавым и бесстолпным, что соответствует архитектурным канонам того времени .
В 1777 году в результате городского пожара храм был поврежден, однако в 1786 году восстановлен. В 1896 году, благодаря усилиям прихожан и жертвователей, была расширена трапезная часть храма, и в ней устроены приделы, после чего храм стал трехпрестольным. Главный престол был освящен во имя святителя Николая, южный — во имя мученика Иоанна Воина, северный — в честь иконы Божией Матери "Утоли моя печали". Особо почитались в храме икона святителя Николая и икона Иоанна Воина, обе древнего письма, а также Иверская икона Божией Матери, чудесно уцелевшая во время пожара .
В 1927 году храм был закрыт, а в 1940 году переоборудован в зерносклад. В начале Великой Отечественной войны здание храма сильно пострадало от пожара: в нем был устроен склад НКВД, который подожгли при наступлении немецких войск. В 1956 году в здании размещалась макаронная фабрика, а с 5 апреля 1967 года — один из цехов швейной фабрики "Большевичка" .
21 сентября 1994 года храм был передан Калужской епархии на основании решения губернатора Калужской области. На момент передачи здание находилось в неудовлетворительном состоянии: выбоины в цоколе алтарной части, трещины в стенах, поврежденные металлические тяжи, частично отсутствующая кровля. 31 октября 1994 года состоялось первое собрание прихожан, на котором был образован приход. Восстановительные работы начались в 1995 году: было устроено водяное отопление в трапезной части, заменены окна и двери, устроен деревянный пол. В последующие два года были изготовлены два резных иконостаса, клиросы, и все подготовлено для совершения богослужений в южном приделе храма, который был освящен 14 сентября 1997 года. В последующие годы была перекрыта кровля трапезной части и пристроек к колокольне, проведен ремонт колокольни, устроены просфорная, приходская библиотека, крестильная с баптистерием и класс для воскресной школы. В 2001 году завершилась реставрация северного придела .
