В 1710 году жители слободы, расположенной за пределами Хлыновского кремля, обратились к архиепископу Вятскому и Великопермскому Дионисию с просьбой о строительстве новой церкви во имя святого Иоанна Предтечи на участке, известном как огород Герасима Шмелева. 24 мая 1711 года архиепископ Дионисий благословил перенос и переосвящение старой деревянной Покровской церкви на новое место. 17 июня 1711 года состоялась закладка новой деревянной церкви, которая была освящена 16 сентября того же года во имя святого Иоанна Предтечи.
5 июня 1714 года, несмотря на указ Петра I о запрете каменного строительства вне Санкт-Петербурга, началось возведение каменного храма на месте деревянной церкви. Строительство завершилось в 1719 году. В 1729 году к храму был пристроен придел в честь Грузинской иконы Божией Матери, а в 1735 году — каменная колокольня.
В 1781 году была проведена реконструкция храма, в ходе которой купол был разобран и дополнен двумя восьмериками. С 1786 по 1793 годы был построен и освящен второй придел во имя святых праведных Захарии и Елизаветы. В 1825 году началась новая перестройка: своды обоих приделов были приподняты и объединены с трапезной частью, образовав единый трехпрестольный храм. Престол Грузинской иконы Божией Матери был освящен в 1828 году, а престол святых Захарии и Елисаветы — в 1839 году.
В 1898 году архитектор Иван Аполлонович Чарушин провел очередную реконструкцию храма, в результате которой были увеличены высота главного нефа и внесены другие изменения в архитектурный облик здания.
После Октябрьской революции храм продолжал функционировать, однако в 1930-е годы был закрыт. В его здании разместили архив, а затем, в 1960-е годы, — планетарий. В этот период были утрачены многие элементы внутреннего убранства, однако некоторые фрагменты росписей сохранились.
В 1993 году здание храма было возвращено Русской Православной Церкви. Начались реставрационные работы, направленные на восстановление первоначального облика и внутреннего убранства. В ходе этих работ была обнаружена икона преподобного Трифона Вятского, ставшая одной из святынь храма.
