В 1800 году, по инициативе епископа Калужского Феофилакта (Русанов), в одном из корпусов Присутственных мест, переданных Церкви гражданскими властями, была размещена Калужская духовная семинария. В этом здании была устроена семинарская церковь во имя святого апостола Иоанна Богослова. В 1811 году строительство храма было завершено, и он начал функционировать как место богослужений для семинаристов и преподавателей.
Архитектурно храм представляет собой часть комплекса зданий Присутственных мест, построенных в стиле классицизма. Здание храма расположено на втором этаже семинарского корпуса и отличается строгими и лаконичными формами, характерными для данного архитектурного стиля.
В советский период храм был закрыт, и его помещения использовались для различных светских нужд. В 2000 году, после проведения реставрационных работ, храм был вновь освящен и открыт для богослужений. С этого времени он продолжает функционировать, являясь неотъемлемой частью духовной жизни Калужской духовной семинарии.
