Строительство храма началось в 1904 году по проекту главного инженера Амурской области Антона Станкевича. Храм был возведен как домовая церковь при Благовещенском епархиальном женском училище и освящен 6 ноября 1907 года епископом Владимиром (Благоразумовым). Здание храма представляет собой образец эклектической архитектуры с элементами неорусского стиля, включая необычный декор окон, кружевную кирпичную кладку и крыльцо с кубоватыми колоннами.
Строительство храма финансировалось меценатами Василием Андреевичем Левашёвым, купцом первой гильдии и владельцем нескольких золотых приисков, и его супругой Ольгой Мартыновной Левашёвой, попечительницей училища. Ольга Мартыновна подарила храму иконы и богослужебные предметы. После её смерти в 1912 году она была похоронена в склепе под алтарем храма.
После революционных событий 1918 года храм лишился куполов и крестов. В течение почти 90 лет здание использовалось как актовый зал педагогического училища. В 1988 году оно было включено в список памятников архитектуры местного значения.
В декабре 2011 года, по просьбе епископа Лукиана и при содействии министра образования и науки Амурской области Марины Селюч, храм был возвращен Русской Православной Церкви. Первое богослужение после восстановления состоялось на Рождество 2012 года. С июня 2012 года в храме проводились ремонтно-реставрационные работы, направленные на восстановление его первоначального облика. 4 ноября 2013 года епископ Лукиан освятил возрожденный храм.