История храма начинается в 2003 году, когда было принято решение о строительстве нового храма на территории поселка Эммаус. Изначально планировалось возведение деревянного здания, однако впоследствии было принято решение о строительстве кирпичного храма по проекту тверского архитектора Александра Валентиновича Соколова. Строительство началось в июне 2003 года с закладки фундамента, а к декабрю 2004 года были возведены стены. В 2005 году велись кровельные работы и установка куполов.
24 сентября 2006 года состоялось малое освящение храма. 2 мая 2007 года в храме было совершено первое архиерейское богослужение. Храм построен по оригинальному проекту, сочетающему элементы древнего храмового зодчества, включая шлемообразные купола, характерные для ранней русской архитектуры.