Первое упоминание о церкви в Белом Городке датируется 1629 годом, когда в Писцовой книге зафиксирована деревянная церковь во имя великомученика Георгия Победоносца. В 1693 году на её месте была возведена новая деревянная церковь с тем же посвящением. К началу XVIII века в селе существовали две деревянные церкви: во имя великомученика Георгия Победоносца и во имя Казанской иконы Божией Матери.
В 1767 году в близлежащем сельце Малышково помещик Гурий Костомаров построил каменную церковь во имя Казанской иконы Божией Матери с приделом мучеников Кирика и Иулитты. В связи с этим деревянная Казанская церковь в Белом Городке была упразднена.
В 1810 году прихожане Белого Городка обратились к архиепископу Тверскому и Кашинскому Мефодию с прошением о строительстве в селе каменной церкви во имя Иерусалимской иконы Божией Матери с приделами великомученика Георгия Победоносца и Архистратига Михаила. Инициатива была поддержана, и в 1825 году строительство храма было завершено. 14 сентября того же года причт и прихожане обратились к архиепископу Ионе с просьбой освятить храм, и 12 октября 1825 года игумен Кашинского Клобукова монастыря Пётр совершил чин освящения.
Архитектурно храм представляет собой образец зрелого классицизма с тщательно проработанными деталями и гармоничными пропорциями. Белокаменные элементы декора, изящная луковичная глава, стройная колокольня с высоким шпилем и удачное расположение на берегу Волги придают зданию особую выразительность. Внутреннее убранство включало пятиярусный иконостас в главном храме и трёхъярусные иконостасы в приделах. Главная святыня храма — икона Иерусалимской Божией Матери — находилась у правого клироса в особом киоте, в серебряной позолоченной ризе. Перед иконой располагались пять металлических лампад и подсвечник. В главном храме имелось большое медное посеребрённое паникадило, а в приделах — два малых. На колокольне размещались шесть колоколов.
К приходу храма относились жители следующих населённых пунктов: село Белгородок, деревни Юркино, Башарино, Зверево, Шепелиха, Кочнево, Бурцево, Шурманка, Пелагеенская, Озарово, Юменская, Жуковка, Турово, Луканино, Шипухино. Среди прихожан были представители известных семей, включая помещиков Зазыкиных, владельцев имения и Гадовского спиртзавода.
В советский период, в 1930-х годах, храм был закрыт, осквернён и использовался не по назначению. В его стенах размещались различные учреждения и склады. В 1938 году в здании церкви были размещены заключённые, привлечённые на строительство судоремонтного завода. Во время Великой Отечественной войны в храме проживали беженцы. Позднее здесь размещались зерносклад, молокозавод, клуб и склад стеклотары. В 1970-х годах в здании произошёл пожар, после которого оно пришло в запустение.
Возрождение храма началось в 1989 году, когда постановлением Совета по делам религий при Совете Министров СССР было зарегистрировано религиозное общество Русской Православной Церкви в посёлке Белый Городок, и здание церкви было передано верующим. В январе 1990 года, в праздник Рождества Христова, в храме был совершён первый молебен после длительного перерыва. С этого времени начались регулярные богослужения, и храм постепенно восстанавливался. Восстановительные работы включали реставрацию внутреннего убранства, роспись стен, установку новых икон и иконостасов, а также восстановление колокольни и приобретение новых колоколов.
В 2008 году на колокольню были подняты новые колокола, изготовленные на средства благотворителей. В августе 2003 года состоялось освящение главного престола храма в честь Иерусалимской иконы Божией Матери, полностью восстановленного после многих лет запустения. Чин освящения совершил архиепископ Тверской и Кашинский Виктор в сослужении многочисленного духовенства.
