Согласно архивным данным, первоначальный клетский храм был построен в 1577 году, о чём свидетельствует дата, выгравированная на одном из резных крестов, ранее находившихся в алтаре церкви.
В начале XVII века, предположительно в 1605 году, церковь была перестроена на средства княгини Ксении Ивановны Романовой, матери будущего царя Михаила Фёдоровича. После освобождения из заточения и пострига под именем инокини Марфы, она выразила благодарность за своё спасение, инициировав реконструкцию храма. В результате этих работ церковь приобрела более выразительный высотный силуэт благодаря надстройке восьмерика, увенчанного шатровым покрытием с крупной луковичной главой.
В конце XVIII века здание претерпело очередные изменения: была надстроена трапезная, над сенями возведена шатровая колокольня-звонница, изменены оконные и дверные проёмы, а вход перенесён с западного торца на северную сторону сеней. В трапезной, отапливаемой печами, устроили второй придел, что расширило функциональные возможности храма.
В 1844 году сруб церкви обшили тёсом, что способствовало защите деревянных конструкций от внешних воздействий. К началу XX века здание значительно обветшало. В преддверии трёхсотлетия дома Романовых, в 1913 году, под руководством архитектора Д. В. Милеева были проведены реставрационные работы: сооружён бутовый фундамент, заменены сгнившие венцы трапезной и сеней, перебраны полы, отремонтированы потолки и крыши, заново выполнена обшивка, восстановлено крыльцо.
Во время Великой Отечественной войны линия фронта проходила в непосредственной близости от села Чёлмужи. Поскольку церковь, возвышавшаяся над другими постройками, могла служить ориентиром для артиллерии противника, было принято решение разобрать шатёр и колокольню. В 1950-х годах храм был восстановлен по проекту архитектора В. В. Гнедовского, однако некоторые элементы, такие как высота восьмерика и колокольни, были восстановлены с отклонениями от первоначальных параметров.
