Строительство храма было инициировано в середине XIX века в связи с увеличением численности православного населения Курска и потребностью в создании нового приходского центра. Возведение каменного здания началось в 1850-х годах и завершилось к 1860 году. Храм был освящен в честь Благовещения Пресвятой Богородицы, что подчёркивало его посвящение одному из двунадесятых праздников православной церкви.
Архитектурный облик храма представляет собой образец русско-византийского стиля, характерного для церковного зодчества того периода. Здание выполнено из кирпича, имеет крестообразную форму в плане. Центральный купол возвышается над основным объёмом, окружённый четырьмя малыми куполами, символизирующими евангелистов. Фасады украшены декоративной кирпичной кладкой и арочными окнами, придающими сооружению торжественный вид.
С момента основания храм стал центром духовной жизни прихода. В нём регулярно проводились богослужения, таинства крещения, венчания и отпевания. При храме действовала церковно-приходская школа, где дети обучались грамоте и основам православной веры. Настоятелями храма в разные годы были священнослужители, внёсшие значительный вклад в развитие прихода и укрепление духовной жизни общины.
В период революционных потрясений начала XX века и последовавших за ними гонений на церковь, храм Благовещения Пресвятой Богородицы, как и многие другие религиозные учреждения, подвергся закрытию. Здание было передано под различные хозяйственные нужды, что привело к утрате значительной части внутреннего убранства и иконографии. Колокольня храма была демонтирована, а само здание пришло в упадок.
В конце XX века, с началом процессов восстановления религиозной жизни в России, возникла инициатива по возвращению храма Русской Православной Церкви и его реставрации. В 1990-х годах здание было передано верующим, после чего начались работы по его восстановлению. Были проведены ремонтные работы, восстановлены утраченные элементы архитектуры и внутреннего убранства.
