Первое упоминание о деревянной церкви на этом месте датируется 1616 годом. В 1697 году храм был уничтожен пожаром, после чего на его месте была возведена новая деревянная церковь. Однако и она не избежала участи предшественницы, сгорев в 1766 году во время крупного городского пожара.
В 1781 году, по благословению епископа Тобольского и Сибирского Варлаама I, началось строительство каменного храма. Первоначально предполагалось возвести одноэтажное здание с приделом во имя Святого Иоанна Предтечи. Однако в процессе строительства было принято решение о сооружении двухэтажного храма. На первом этаже разместили тёплую церковь во имя Архистратига Михаила, освящённую 7 июня 1791 года игуменом Тюменского Свято-Троицкого монастыря Троадием. Второй этаж заняла холодная церковь во имя Иоанна Предтечи, освящённая 10 августа 1824 года архимандритом Амвросием.
В 1898–1899 годах к северной стороне храма был пристроен одноэтажный придел во имя святого праведного Симеона Верхотурского. Проект пристройки разработал архитектор Богдан Богданович Цинке.
Архитектурный облик храма сочетает элементы сибирского барокко и классицизма. Нижний этаж, построенный ранее, отражает черты барокко с характерными декоративными элементами, такими как фигурные фронтоны и колончатые наличники. Верхний этаж, завершённый позднее, выполнен в стиле классицизма, что проявляется в строгих линиях и пропорциях фасадов.
В 1920 году храм был закрыт для богослужений. В последующие годы здание использовалось для различных нужд: в 1930-х годах в нём размещались клуб, контора, гараж и склады; в 1941 году помещения были переоборудованы под гарнизонную прачечную, а в 1945 году — под столовую и общежитие. В 1934 году были сняты купола и разобрана колокольня, что значительно изменило внешний облик здания.
В 1976 году церковь была взята под охрану государства как памятник истории и культуры регионального значения. В 1991 году здание было передано Тобольско-Тюменской епархии, после чего начались ремонтно-реставрационные работы. Были воссозданы разрушенные элементы: четверик, колокольня, купола и своды храма. Внутренние росписи, датируемые второй половиной XIX — началом XX века, были очищены и частично восстановлены. 21 ноября 1999 года, в престольный праздник, в приделе Архангела Михаила была проведена первая после долгого перерыва служба.
