Строительство храма началось в 1774 году на месте сгоревшей деревянной Воскресенской церкви, принадлежавшей приходу Ямской слободы. Средства на возведение нового каменного храма собирались среди прихожан и местных купеческих семей. Первым был построен и освящён в 1777 году придел во имя святителя Николая Чудотворца. Основной престол, изначально освящённый в честь Воскресения Христова, был завершён и освящён в 1791 году. В 1845 году по прошению церковного старосты, купца Александра Платунова, главный престол был переосвящён во имя Воздвижения Честного и Животворящего Креста Господня, после чего храм стал известен как Крестовоздвиженская церковь.
Архитектурно здание выполнено в стиле сибирского барокко с элементами классицизма. Церковь представляет собой прямоугольный объём с пятиглавием и колокольней, расположенной с западной стороны. Фасады украшены лепным декором и наличниками. В 1837 году вокруг храма была возведена каменная ограда с двумя воротами. В 1873 году на церковной земле были построены дома для причта.
В начале XX века церковь активно поддерживалась купеческой семьёй Колокольниковых, которая также финансировала строительство образовательных учреждений в приходе. К началу XX века приход включал четыре деревни: Воронина, Княжева, Метелева и Казанская. Причт состоял из священника и псаломщика.
В советский период храм был закрыт, с куполов были сняты кресты. Здание использовалось под мастерские сельскохозяйственного техникума, школу ДОСААФ, стрелковый тир и студенческий клуб.
В 1993 году церковь была возвращена Тобольско-Тюменской епархии, после чего начались восстановительные работы. С 1995 по 1997 год была проведена полная реставрация здания. В августе 1998 года восстановленный храм был освящён Патриархом Московским и всея Руси Алексием II.
В 1995 году при храме началось возрождение монашеской жизни Свято-Троицкой мужской обители. В 1997 году было открыто Тюменское духовное училище, для которого в 1999 году было построено новое здание. После переезда училища в освободившемся здании разместилась Тюменская православная гимназия.
28 декабря 2011 года, в связи с решением Епархиального совета о создании самостоятельного прихода при церкви, был назначен настоятель. С тех пор храм функционирует как самостоятельный приход. На территории храма также действует воскресная школа и проводятся регулярные богослужения.
