Инициатива строительства каменного храма возникла в первой половине XIX века, когда существовавший с 1802 года деревянный Воскресенский собор уже не удовлетворял потребностям растущего населения Екатеринодара.Решение о возведении нового собора было принято на войсковом уровне, и 1 апреля 1853 года состоялась закладка храма на Базарной площади города.
Проектирование собора было поручено братьям Ивану и Елисею Черники, получившим образование в Санкт-Петербургской академии художеств. Строительство продолжалось 19 лет и потребовало значительных финансовых вложений, составивших около 100 тысяч рублей. Задержки в строительстве были обусловлены недостатком строительных материалов и финансовых средств, а также событиями Крымской войны. 8 ноября 1872 года собор был освящен и стал центральным храмом города.
Архитектурно собор был выполнен в русско-византийском стиле, характерном для храмовых построек России того времени. План храма представлял собой равноконечный крест, без выраженной апсиды, что придавало зданию симметричность. Пятиглавое завершение включало две световые восточные главы и две западные декоративные, выполнявшие роль колоколен. Фасады украшали килевидные закомары, аркатурный пояс и «флорентийские» окна. Снаружи собор был выбелен, что придавало ему торжественный вид.
Собор стал хранителем реликвий кубанского казачества, включая регалии Кубанского казачьего войска. Здесь проводились все важные церемонии казаков Екатеринодара. При храме действовал войсковой певческий хор, ставший прообразом Кубанского казачьего хора.
В период Гражданской войны в склепе собора были похоронены видные участники Белого движения, включая генерал-майоров Гейдемана и Дроздовского, а также полковника Морозова.
После установления советской власти в 1920-х годах собор подвергся изменениям: с него были сняты купола, а в здании разместили музей атеизма. В 1932 году по решению городского совета собор был разрушен.
В 2003 году было принято решение о восстановлении собора на новом месте — в начале улицы Красной, недалеко от Крепостной площади. Торжественная закладка камня состоялась 17 декабря того же года. Восстановленный собор представляет собой точную копию оригинального храма и был освящен 28 мая 2006 года митрополитом Калининградским и Смоленским Кириллом.
