Первые упоминания о церкви на этом месте относятся к концу XVI века. В период осады Рузы польскими войсками в 1618 году храм был разрушен. Однако уже в 1678 году на средства прихожан церковь была восстановлена.
В 1792 году мещанин города Рузы Михаил Дмитриевич Брюшков инициировал строительство нового каменного храма. Его вклад в возведение церкви подчёркивает стремление горожан к созданию долговечных и величественных сооружений для богослужений.
В 1848 году помещица Рузского уезда Елизавета Арсеньева финансировала пристройку двух приделов: в честь иконы Божией Матери "Утоли моя печали" и Спаса Нерукотворного образа, а также строительство колокольни. Эти изменения обогатили архитектурный облик храма и расширили его функциональные возможности.
Архитектурно храм представляет собой пятиглавое ярусное здание, восходящее к традициям барокко. Нижний восьмигранник перекрыт плоским сводом с макарнами, над которым возвышается меньший восьмерик с главой, ранее использовавшийся как звонница. На диагональных гранях расположены малые главы на гранёных трибунах, а фасады украшены фронтонами с лучковыми и треугольными завершениями.
В 1937 году храм был закрыт, а духовенство подверглось репрессиям. Здание использовалось для различных хозяйственных нужд: здесь размещались артель по изготовлению валенок, склад, мастерские и трансформаторная подстанция. Колокольня сначала служила парашютной вышкой, а затем была снесена. В 1970–1980-е годы в здании находился промкомбинат.
В конце 1989 года храм был возвращён верующим. В 1996 году образовалось Рузское благочиние, и церковь стала его центральным приходом. С этого времени начались активные работы по восстановлению храма и возрождению его духовной жизни.
