Первое документальное упоминание о существовании Покровской церкви в Рузе относится к 1624 году. В писцовых и дозорных книгах Рузского уезда того времени отмечается, что на посаде города находился деревянный храм Покрова Пресвятой Богородицы, который стоял без пения, был не покрыт и обвалился. При храме проживал вдовый священник Симеон, который, несмотря на состояние церкви, продолжал венчать свадьбы и совершать молитвы, хотя регулярные богослужения не проводились.
Восстановление храма произошло в 1699 году, о чем свидетельствуют местные краеведы. Однако к середине XVIII века деревянная церковь вновь обветшала, что потребовало строительства нового храма.
В 1781 году на средства купца Герасима Ивановича Нестерова и волоколамского помещика Николая Ивановича Арцыбашева была возведена каменная церковь в честь Покрова Пресвятой Богородицы. Новый храм был двухэтажным и имел четыре престола: на верхнем этаже — главный Покровский, на нижнем — центральный во имя святителя Димитрия Ростовского, правый — святителя Митрофана Воронежского и левый — преподобного Сергия Радонежского.
Архитектурно храм выполнен в стиле, переходном от барокко к классицизму. Рядом с теплой церковью была построена монументальная четырехъярусная колокольня. В первой половине XIX века пристройкой трапезной с двумя приделами колокольню объединили с основным зданием храма, что придало комплексу завершенный и гармоничный облик.
В 1933 году, согласно постановлению президиума Мособлисполкома, храм был закрыт. Долгое время в здании находился больничный морг. В конце 1980-х годов храму был присвоен статус памятника архитектуры, здание восстановлено и передано краеведческому музею.
В 2000 году верхний храм был возвращён верующим, проведена реставрация, и с тех пор в нём совершаются богослужения. На нижнем этаже продолжает размещаться музей, что подчёркивает культурное и историческое значение храма для города Руза.
