Первоначально на месте нынешнего храма в 1450 году святителем Ионой была устроена домовая митрополичья церковь, освящённая в честь праздника Положения ризы Пресвятой Богородицы во Влахерне. Это событие было связано с избавлением Москвы от нашествия ордынского царевича Мазовши в 1451 году. Согласно летописям, враг неожиданно отступил от стен города, что было воспринято как чудесное заступничество Богородицы.
В 1484–1485 годах, при великом князе Иване III, псковскими мастерами была возведена новая каменная церковь на месте прежней деревянной. Этот четырёхстолпный одноглавый храм с тремя апсидами стал домовой церковью московских митрополитов, а после учреждения патриаршества — патриархов. Архитектура церкви сочетает традиции псковской школы и московского зодчества, что выражается в использовании килевидных завершений, аркатурных поясов и декоративных элементов.
В XVII веке храм претерпел значительные изменения. В 1627 году артелью мастеров под руководством Назария Истомина был создан новый иконостас, а в 1644 году стены украсили фрески, выполненные царскими иконописцами Иваном Борисовым, Сидором Поспеевым и Семёном Абрамовым. Росписи посвящены празднику Похвалы Пресвятой Богородице и включают сцены из её жития, а также изображения русских князей и московских митрополитов.
После переноса патриаршей резиденции в середине XVII века церковь утратила статус домового храма и была передана в ведение великокняжеского дворца. В этот период она была соединена переходами с хоромами цариц и царевен, что подчёркивало её значение в жизни царской семьи.
В XVIII–XIX веках церковь неоднократно реставрировалась. В 1753 году были проведены работы по обновлению интерьера, а в 1860-х годах — реставрация фасадов. Эти мероприятия способствовали сохранению первоначального облика храма и его уникальных художественных ценностей.
В советский период церковь была закрыта для богослужений и превращена в музейный объект. Несмотря на это, её архитектурное и художественное наследие было тщательно сохранено. В 1950–1960-х годах проведены масштабные реставрационные работы, направленные на восстановление фресок и иконостаса.
