В 1689 году царский стольник Фёдор Иванович Кузьмин инициировал строительство каменной церкви в селе Костино, освящённой в честь Рождества Пресвятой Богородицы в 1691 году. Храм был возведён из красного кирпича с белокаменным декором, отличался высокими закомарами и удлинённой луковичной главой. Отсутствие колокольни придавало зданию особый облик. После строительства церкви деревня получила название «село Богородское, Костино тож».
В 1835 году княгиня Екатерина Гавриловна Долгорукова, владелица села Костино, провела ремонтные работы в храме и возвела временную деревянную колокольню. В 1862 году её дочь, Варвара Никитична, заменила её на каменную, что значительно улучшило архитектурный ансамбль церкви.
В начале XX века последний владелец имения, Александр Николаевич Крафт, внёс значительный вклад в благоустройство храма, установив центральное отопление. Строения, ныне занимаемые городским Историко-краеведческим музеем, являются сохранившимися частями его усадьбы.
В 1920-е годы храм подвергся закрытию и частичному разрушению. Был уничтожен старинный пятиярусный иконостас, разграблена церковная утварь и иконы, включая чудотворную Смоленскую икону Божией Матери, находившуюся в алтаре более двух веков. В 1931 году, в период функционирования Болшевской трудовой коммуны ОГПУ для несовершеннолетних, здание церкви было переоборудовано под радиоузел, а позднее использовалось для различных хозяйственных нужд коммуны. Колокольня была уничтожена, а в бывшем храме размещались жилые помещения, швейная мастерская и фотолаборатория. В 1954 году храм был окончательно снесён, и на его фундаменте в 1954—1955 годах завод «п/я 901» (ныне Корпорация «Тактическое ракетное вооружение») построил типовой жилой дом.
16 июня 1995 года жители Костино приняли решение о возрождении храма. По воскресным дням начали проводиться молебны о восстановлении святыни, а летом того же года рядом с местом, где стоял древний храм, был установлен памятный крест. С 1996 по 1999 год продолжались молебны у памятного креста. В декабре 1999 года общине было предоставлено временное помещение в здании бывшего имения Крафта для обустройства храма. 13 января 2000 года состоялась первая Божественная литургия во временном храме.
14 июля 2003 года, в день святых бессребреников Космы и Дамиана, началось строительство нового храма. 26 октября 2003 года, в день празднования Иверской иконы Божией Матери, был завершён нулевой цикл строительства и состоялась закладка камня под главный престол храма. 9 октября 2005 года, в день святого апостола и евангелиста Иоанна Богослова, в храме состоялась первая Божественная литургия, на которой присутствовало более 900 человек. 11 ноября 2005 года строительство было завершено, и над храмом вознёсся крест. В Рождественский сочельник 6 января 2006 года возобновились регулярные богослужения в возрождённом храме после полувекового перерыва.
22 апреля 2007 года, в Неделю жен-мироносиц, состоялось освящение нижнего храма в честь святого апостола и евангелиста Иоанна Богослова. С 2008 по 2010 год в храме проводились ежегодные праздники колокольного звона, в которых принимали участие звонари из Королёва, Москвы, Подмосковья и других городов России. В 2012 году в верхнем храме был установлен иконостас и произведены росписи сводов.
