До 1911 года в Вербилках отсутствовал православный храм, и верующие посещали Вознесенскую церковь в селе Новом (ныне Ново-Никольское). В 1911 году, по просьбе рабочих и на народные пожертвования, началось строительство новой православной церкви. Строительство разрешила Анна Матвеевна Соколова, поскольку вся земля в посёлке принадлежала ей. Церковь была деревянной, обшитой тёсом, светлой, окрашенной в бело-голубые тона. Пятигранный рубленый алтарь выходил на Почтовую улицу, с которой была калитка для входа в храм. Главный вход располагался с противоположной стороны — со стороны паперти, выходившей на берёзовую аллею. Двор церкви был огорожен белым забором. Строительство завершилось в 1916 году.
В 1931 году церковь была закрыта. Иконы складывали на берегу реки Якоти и сжигали. В здании храма было решено устроить детский сад. Сняли кресты, разобрали купол, сделали пристройку со стороны паперти. Зимой 1958 года детский сад переехал в новое здание, а в бывшем храме разместился санаторий-профилакторий для ослабленных детей. Перед этим был проведён ремонт: разобрали алтарь, со стороны которого выстроили закрытые веранды-спальни. Внешний вид здания полностью изменился. Капитальный ремонт, начатый в конце 1980-х годов, ещё больше изменил внешний и внутренний облик здания: перекрыли крышу, в результате чего она потеряла сферическую форму, сделали кирпичную пристройку.
В ноябре 1996 года, по благословению митрополита Крутицкого и Коломенского Ювеналия, в Вербилках вновь был открыт православный приход, которому 1 апреля 1997 года передали здание бывшей церкви. Силами прихожан и администрации посёлка был произведён ремонт, и на праздник Пасхи во вновь открытой церкви состоялась первая служба. Восстановление храма продолжалось около 20 лет. В 2017 году завершилось полное восстановление храма.
