История прихода восходит к 1518 году, когда по повелению царя Василия III в честь победы князя Василия Шемяки над татарами был построен деревянный храм Успения Пресвятой Богородицы. Впоследствии, в связи с обветшанием, он был разобран и заменён часовней.
В 1797 году рыльский купец первой гильдии Иван Федотович Филимонов инициировал строительство нового каменного храма. Строительные работы велись до 1811 года, когда были освящены три престола: центральный — в честь Успения Пресвятой Богородицы, левый — святителя Василия Великого, правый — Иоанна Предтечи. Храм был возведён из кирпича в стиле классицизма, имеет крестово-купольную конструкцию с пятиглавием и четырьмя портиками на фасадах.
Колокольня собора, высотой 56 метров, является самой высокой в Курской области. Она четырёхъярусная, квадратная в плане, с портиками и шпилем. В 1816 году на четвёртом ярусе были установлены башенные куранты с боем, изготовленные тульскими мастерами.
Внутреннее убранство храма включало позолоченный резной иконостас, алебастровый орнамент, росписи в технике гризайли, многоярусную люстру и кафельные полы. Под храмом располагались подвалы, в одном из которых был похоронен И. Ф. Филимонов.
После Октябрьской революции храм продолжал функционировать до 1935 года, когда был закрыт и передан воинской части. Здание использовалось как склад, колокольня — как водонапорная башня. В 1960 году собор был признан памятником архитектуры республиканского значения.
В 1991 году здание было передано Курской епархии, и начались реставрационные работы. В 2002 году был освящён северный придел, в 2006–2007 годах восстановлены купола и кресты. В 2011 году к 200-летию собора были установлены отреставрированные часы. В 2015 году завершена внешняя побелка храма и благоустройство прилегающей территории.
