Точная дата основания храма неизвестна, однако, по предположениям, он был построен в середине XVI века. Существует предание, что каменная церковь была заложена в 1572 году в память о жителях города, погибших от рук опричников Ивана Грозного.
В XVI веке на этом месте располагался Успенский монастырь, а церковь служила его соборным храмом. В 1761 году монастырь был упразднен, и церковь стала приходской.
В XIX веке храм претерпел значительные изменения. В 1810-х годах к зданию были пристроены трапезная, притвор с трехъярусной колокольней и кирпичная ограда. Фасады храма были украшены портиками с колоннадой в стиле классицизм.
В советский период церковь была закрыта в 1937 году, а колокольня взорвана. Здание использовалось для различных нужд, включая медицинскую библиотеку и музей. В 1960-е годы была проведена реставрация храма под руководством архитектора Николая Николаевича Свешникова, в ходе которой были удалены поздние пристройки, возвращая зданию его первоначальный облик.
В 1992 году церковь была передана Русской Православной Церкви. В 1995 году были завершены работы по восстановлению внутреннего убранства храма, включая создание нового иконостаса и строительство звонницы в стиле модерн.
Архитектура храма представляет собой пример московского барокко. Здание выполнено из кирпича, имеет четырехстолпный трехапсидный план с одной главой на световом барабане. Фасады украшены треугольными фронтонами, пучками угловых колонок и обрамлениями окон и дверей с фигурными навершиями. Колокольня, расположенная с западной стороны, является трехъярусной и завершена шатровым покрытием.
