В первой половине XIX века в связи с ростом населения Сергиева Посада и окрестных деревень возникла необходимость в строительстве нового храма для обеспечивания духовного окормления местных жителей. В 1832 году на Клементьевском (Никольском) кладбище была возведена каменная церковь в честь Сошествия Святого Духа на апостолов. Храм был построен на средства прихожан и благотворителей, стремившихся обеспечить достойное место для отпевания усопших и проведения поминальных служб.
Архитектурно храм представляет собой образец позднего классицизма с элементами русского стиля. Основной объём церкви — однокупольный четверик с полукруглой апсидой и притвором. Фасады украшены пилястрами и арочными окнами с наличниками. Над западной частью здания возвышается трёхъярусная колокольня, завершённая шпилем. Такое архитектурное решение придаёт храму стройность и величественность, соответствующие традициям русского церковного зодчества того времени.
Внутреннее убранство храма отличалось строгостью и благолепием. Иконостас был выполнен из дерева с позолотой, иконы написаны местными иконописцами в традициях московской школы. Особое внимание уделялось акустике помещения, что способствовало качественному исполнению церковных песнопений.
В советский период, несмотря на антирелигиозную политику государства, Свято-Духовский храм продолжал действовать, хотя и испытывал определённые трудности. В 1930-е годы, когда многие церкви закрывались или разрушались, Свято-Духовский храм сохранил свою деятельность благодаря усилиям прихожан и духовенства. Однако в этот период были утрачены некоторые элементы внутреннего убранства, а колокола сняты для нужд промышленности.
В послевоенные годы храм постепенно восстанавливался. В 1950-е годы были возвращены колокола, восстановлены иконостас и росписи. Храм вновь стал центром духовной жизни для многих верующих Сергиева Посада и окрестных деревень.
В 1990-е годы, с началом религиозного возрождения в России, Свято-Духовский храм пережил новый этап развития. Были проведены реставрационные работы, направленные на восстановление исторического облика здания. Обновлённый храм вновь засиял своей красотой, привлекая не только прихожан, но и многочисленных паломников и туристов. При храме действует воскресная школа, проводятся благотворительные акции и культурные мероприятия. Храм открыт для посещения, и каждый желающий может прикоснуться к его богатой истории и духовному наследию.