Первый деревянный храм в честь Владимирской иконы Божией Матери для Кронштадтского гарнизонного полка был возведён в 1730-1735 годах. В 1753 году на том же месте построили новую деревянную церковь, которая после ремонта 1764 года к концу XVIII века пришла в ветхое состояние. В 1801 году храм разобрали и возвели аналогичное деревянное здание, рассчитанное на 500 человек, с часовней у алтаря.
В 1825 году для причта построили двухэтажный дом. После перехода храма в ведение военного ведомства в 1836 году в нём провели реставрацию. В ночь на 21 октября 1874 года церковь полностью сгорела, после чего на её месте временно возвели деревянный храм, позже разобранный для строительства Мариинского приюта.
Каменный собор строился с 1875 по 1879 год по проекту архитектора Давида Гримма под руководством Христиана Грейфана. Освящение состоялось 24 февраля 1880 года. Нижний придел во имя иконы Божией Матери «Утоли моя печали» освятили в 1888 году, правый придел верхнего храма во имя блаженного Николая Кочанова – в 1908 году, а северный придел Казанской иконы Божией Матери – в 1919 году. В 1902 году храм получил статус собора.
В феврале 1931 года собор закрыли и переоборудовали под склад. В период Великой Отечественной войны здание пострадало от артобстрелов. В 1950-х годах предпринимались неудачные попытки взорвать храм, в результате которых разрушились алтарь, паперть и колокольня. В 1990 году здание возвращено Русской Православной Церкви. Реставрационные работы завершились в начале 2000-х годов.
Архитектура собора сочетает элементы русского стиля в декоре фасадов с базиликальной трёхнефной композицией, воспроизводящей планировку раннехристианских храмов. Внутреннее пространство оформлено с использованием кессонированного потолка, характерного для римских базилик. Главной святыней храма являлся список Владимирской иконы Божией Матери, созданный по указу Петра I в 1703 году и утраченный в 1931 году.