В 1746 году в доме комиссара главной дворцовой канцелярии Фёдора Якимова была основана первая церковь во имя Владимирской иконы Божией Матери. В 1747 году на её месте возвели деревянный пятикупольный храм, ставший центром духовной жизни для жителей придворной слободы.
К середине XVIII века деревянная церковь обветшала, и в 1756 году прихожане обратились с прошением о строительстве нового каменного храма. Священник Иоанн Кириков организовал сбор пожертвований, и к 1760 году были собраны необходимые средства и подготовлен проект новой церкви. Предположительно, автором проекта был архитектор Пьетро Антонио Трезини.
Строительство каменного храма началось в 1761 году и продолжалось до 1769 года. 8 ноября 1768 года архиепископом Санкт-Петербургским Гавриилом (Кременецким) был освящен нижний храм во имя преподобного Иоанна Дамаскина. Верхний храм был освящен 9 апреля 1783 года митрополитом Санкт-Петербургским и Новгородским Гавриилом (Петровым) в честь Владимирской иконы Божией Матери.
В 1783 году по проекту архитектора Джакомо Кваренги рядом с церковью была сооружена трёхъярусная колокольня. В 1831 году архитектор А.И. Мельников пристроил к церкви двухэтажный каменный притвор. В 1848 году архитектор Ф.И. Руска возвел четвёртый ярус над колокольней, придав ей завершенный вид.
Архитектурный облик собора сочетает элементы барокко и классицизма. Здание представляет собой двухэтажную церковь с верхним (холодным) и нижним (тёплым) храмами. Основной объём имеет квадратную форму со скругленными углами. Фасады украшены пилястрами и рустованными лопатками, придающими сооружению монументальность. Колокольня, завершенная в середине XIX века, стала одной из архитектурных доминант района.
В 1932 году собор был закрыт, а его помещения использовались под фабрику «Ленмашучёт». В августе 1989 года храм был возвращен Русской Православной Церкви, и в мае 2000 года получил статус собора.
