В 1905 году, после издания указа об укреплении начал веротерпимости, старообрядцы получили право на свободное исповедание своей веры и строительство храмов. Воспользовавшись этой возможностью, серпуховская старообрядческая община в 1907 году официально зарегистрировалась и приступила к возведению собственного храма. Строительство Покровской церкви началось в 1908 году и завершилось в 1912 году. Основным благотворителем выступила купчиха первой гильдии Анна Васильевна Мараева, владелица ткацкой фабрики и городской усадьбы, расположенных рядом с будущим храмом.
Архитектором храма был московский зодчий, статский советник Мечислав Густавович Пиотрович. Здание выполнено в русском стиле, характерном для начала XX века, с элементами, напоминающими посадские церкви Москвы и Ярославля XVII века. Храм представляет собой однокупольный четверик с шатровой колокольней. Фасады украшены ярусами кокошников, окна обрамлены килевидными наличниками. Отличительной особенностью является отсутствие алтарной апсиды, что связано с принадлежностью общины к беспоповскому старопоморскому (федосеевскому) согласию, у которого отсутствует институт священства и, соответственно, не совершается литургия.
Интерьер церкви сохранился в первозданном виде с момента постройки. Внутри находятся резные дубовые иконостасы и киоты, полы выложены метлахской плиткой, двери и оконные рамы оснащены оригинальной фурнитурой. Особую ценность представляет коллекция икон, пожертвованная семьей Мараевых, отражающая богатое наследие старообрядческой иконописи.
С момента открытия в 1912 году и до 1989 года храм функционировал как место богослужения старообрядческой общины. Однако с течением времени численность прихожан сократилась, и в 1989 году община передала церковь вместе с ее имуществом на баланс Серпуховского историко-художественного музея. С тех пор храм используется как музейное пространство, где проводятся экскурсии, посвященные истории старообрядчества и самого храма. Кроме того, по большим церковным праздникам в церкви продолжают проводиться богослужения, в которых участвуют как местные старообрядцы, так и приезжающие из других регионов.
