Первые упоминания о селе Вертлинском на реке Сестре относятся к 1570 году, когда оно уже было селом и принадлежало Кирилло-Белозерскому Успенскому монастырю, которому было пожертвовано царём Иоанном Васильевичем вместе с деревнями и пустошами. В дальнейшем на этой территории были поселены крестьяне, и около 1676 года на старом церковном месте была построена новая деревянная церковь Архангела Михаила.
В мае 1825 года прихожане села Вертлинского направили прошение на имя епископа Московского и Коломенского Филарета с просьбой о строительстве каменной церкви в честь святого Архангела Михаила, приложив архитектурный проект, автором которого, возможно, являлся А.Ф. Элькинский. Проект был одобрен, и 30 сентября того же года подписана храмозданная грамота.
Строительство храма продолжалось до 1833 года, когда был освящён придел в трапезной во имя преподобного Кирилла Белозерского. Главный престол в честь Архангела Михаила был освящён около 1841—1842 годов.
Архитектурно храм представляет собой кирпичное здание в стиле ампир. Основной объём — четверик, увенчанный купольной ротондой, с полуциркульной апсидой. К нему примыкает небольшая бесстолпная трапезная с приделом преподобного Кирилла Белозерского и двухъярусная колокольня с полуярусом, увенчанная шпилем.
10 сентября 1939 года решением Президиума Мособлисполкома церковь была закрыта, а здание передано под школу Комитету по народному образованию. До конца 1960-х годов колокольня была полностью разрушена, а стенные росписи закрашены. После закрытия школы пожар уничтожил перекрытия, и своды обрушились.
С 2005 года ведутся восстановительные работы: возведены стены и свод колокольни, установлены 11 колоколов, заново отстроен центральный алтарь, оштукатурены и побелены главный и малый приделы, установлен купол, поставлены главки и кресты. Также была построена церковная лавка, к которой в 2013 году пристроены трапезная, детская комната и комната матери и ребёнка. В 2014 году в центральном приделе установлен иконостас, написаны, освящены и поставлены иконы его первого яруса; повешено паникадило.