История собора начинается с 26 мая 1555 года, когда царь Иван Грозный в наказной грамоте архиепископу Казанскому и Свияжскому Гурию поручил определить место для строительства соборной церкви в честь Введения во храм Пресвятой Богородицы и обозначить место для города. Архиепископ Гурий освятил выбранное место и заложил деревянный храм, который сгорел в 1559 году.
В середине XVII века, предположительно в 1651 году, на месте сгоревшей церкви был построен каменный собор. Освящение нового храма, вероятно, совершил митрополит Казанский Корнилий I (1650–1656). Первоначально был возведен холодный храм с главным престолом во имя Введения во храм Пресвятой Богородицы. В 1657 году к нему были пристроены теплые приделы: правый — во имя преподобного Сергия Радонежского, левый — во имя преподобного Алексия, человека Божия, и священномученика Харалампия. Рядом с собором была возведена шатровая колокольня.
Собор представляет собой образец русского зодчества XVII века. Его архитектура сочетает традиционные формы с элементами, характерными для того периода. Внутреннее убранство храма включает стенописи и иконостас, выполненные в стиле барокко. Особенностью иконостаса является изображение на Царских вратах одиннадцати апостолов вместо традиционных двенадцати.
В советский период собор, как и многие религиозные сооружения, подвергся закрытию и использовался не по назначению. В 1944 году храм был вновь открыт для богослужений. Главный алтарь был освящен в честь Введения во храм Пресвятой Богородицы, правый придел — в честь преподобного Сергия Радонежского. Левый придел, имеющий два алтаря, был освящен в 1986 году в честь святого праведного Алексия, человека Божия.