В 1890 году на территории пристанционного поселка Петровск-Кавказский (ныне Махачкала-1) был построен деревянный храм на средства железнодорожных рабочих. В связи с ростом православного населения в 1905 году было принято решение о строительстве нового каменного храма. Средства на строительство собирались прихожанами, а также были выделены из казны императора Николая II в размере 1000 рублей. Строительство было завершено в 1906 году, и 25 февраля того же года храм был освящен в честь Иверской иконы Божией Матери.
Архитектурно собор выполнен в неовизантийском стиле. Здание кирпичное, трехкупольное, с небольшой звонницей. Фасады украшены декоративными элементами, характерными для византийской архитектуры. Внутреннее пространство организовано таким образом, что из центральной части можно видеть все боковые зоны храма. Для строительства использовался белый камень, добываемый из местных каменоломен.
В 1929 году, после революционных событий, храм был закрыт. Кресты были сняты, купола отправлены на переплавку, иконостас разграблен. Здание использовалось в качестве склада и магазина. В 1943 году богослужения были возобновлены, и храм был переосвящен в честь Успения Пресвятой Богородицы.
В 1969 году по благословению Патриарха Алексия I в церковь был передан иконостас из московской церкви Святого Архангела Гавриила (Меньшикова башня). В 1988 году здание храма было взято под охрану государства как памятник местного значения.
В 2000 году храм получил статус кафедрального. В 2004 году к нему был пристроен придел, освященный в честь Святого Александра Невского. В 2005 году началась капитальная реконструкция храма, в ходе которой была проведена реставрация внутренней росписи. К 2007 году храм был вновь открыт после реставрации. Впоследствии были проведены кровельные работы, и к 2012 году купола были перекрыты листами из нержавеющей стали, украшены и увенчаны крестами.
Собор хранит в себе множество ценнейших реликвий, включая частичку покрова Пресвятой Богородицы, мироточивую икону Варлаама Хутынского, копию Даров Волхвов, чудотворный список Моздокской иконы Божией Матери, мощи святых Петра и Февроньи, частицы мощей Николая Чудотворца и великого князя Александра Невского.
