В 1899 году отец Иоанн Кронштадтский основал в своём родном селе Сура Архангельской губернии Иоанно-Богословскую женскую общину. Стремясь создать подворье этой общины в Санкт-Петербурге, он приобрёл часть земли, а участок № 2 по Силину переулку (ныне Иоанновский переулок) между набережной реки Карповки и Песочной улицей (ныне улица Профессора Попова) был пожертвован купцом Симеоном Григорьевичем Раменским. 8 мая 1899 года отец Иоанн освятил место будущего подворья, а 16 сентября того же года викарный епископ Ямбургский Борис совершил закладку подворья.
Строительство монастыря началось весной 1900 года по проекту архитектора Николая Никонова, утверждённому императором Николаем II. Отец Иоанн лично следил за ходом работ, стремясь как можно лучше обустроить обитель. Первоначально предполагалось, что это будет подворье Сурского Иоанно-Богословского женского монастыря, однако благодаря масштабности постройки и усилиям отца Иоанна, в 1903 году подворье стало самостоятельным монастырём.
Архитектурно монастырь представляет собой каменное здание в неовизантийском стиле с пятью куполами на круглых световых башнях. На западной стороне здания возвышается столпообразная колокольня с куполом. Здание имеет три этажа: верхний этаж занимает просторный храм во имя Двенадцати апостолов с двумя приделами, освящённый 17 декабря 1902 года. В главном иконостасе находится особо чтимая Казанская икона Божией Матери, взятая из Кронштадтской молельной отца Иоанна. В среднем этаже располагались покои основателя монастыря, кельи настоятельницы и сестёр, а также трапезная. В нижнем этаже находится церковь преподобного Иоанна Рыльского, а под ней — церковь во имя святых пророка Илии и царицы Феодоры, соименных родителям отца Иоанна.
После кончины отца Иоанна 20 декабря 1908 года, его похоронили в храме-усыпальнице, расположенном в подвальном этаже монастыря. Усыпальница была освящена во имя пророка Илии и святой царицы Феодоры, небесных покровителей родителей отца Иоанна. Это место стало центром паломничества для многих верующих.
В советский период монастырь подвергся репрессиям. В 1923 году обитель была закрыта, а её здания использовались под различные хозяйственные нужды. Однако, несмотря на трудности, память о святом Иоанне Кронштадтском сохранялась среди верующих.
Возрождение монастыря началось в конце 1980-х годов. 31 октября 1989 года в храме преподобного Иоанна Рыльского было совершено первое после 66-летнего перерыва всенощное бдение. 1 ноября 1989 года, в день освящения, большое количество верующих собрались на богослужение.
В 1991 году монастырь получил статус ставропигиального, что подчёркивало его особое значение в структуре Русской Православной Церкви. С этого времени началось активное восстановление обители, были отреставрированы храмы, восстановлены монастырские здания и возобновлена монашеская жизнь.
