В XV веке на месте современного Сергиева Посада находилось село Панино с 13 деревнями, которые в 1450-х годах великий князь Василий II передал Троице-Сергиеву монастырю. После событий Смутного времени и Деулинского перемирия 1618 года на месте Панино возникли Стрелецкая и Пушкарская слободы, где разместился воинский гарнизон для защиты монастыря. В 1645 году по просьбе жителей здесь была построена деревянная Казанская церковь с приделом пророка Илии.
В 1727 году придельная Ильинская церковь была разобрана и вновь срублена рядом с Казанской церковью. Однако в 1746 году обе церкви сгорели. В 1747 году на их месте была возведена новая деревянная Ильинская церковь, а на месте Казанской церкви срубили часовню. В 1752 году часовню заменила новая Казанская церковь, которая просуществовала до 1958 года.
В период с 1765 по 1773 годы рядом с Казанской церковью был построен каменный храм Ильи Пророка с приделом святителя Димитрия Ростовского. Архитектурно храм выполнен в стиле барокко и представляет собой одноглавый двусветный четверик с высоким сомкнутым сводом. Трапезная соединяет храм с трехъярусной шатровой колокольней.
В 1878 году в церкви появился еще один придел во имя Иверской иконы Божией Матери. Внутреннее убранство храма включает величественный пятиярусный позолоченный иконостас, значительную часть икон для которого в 1855 году создал известный иконописец Иван Матвеевич Малышев. Он же вместе со своей артелью расписал стены и своды храма.
В советский период Ильинская церковь оставалась единственной действующей в городе, несмотря на антицерковные гонения 1930-х годов. В 1960 году храм получил статус памятника архитектуры республиканского значения и был взят под охрану государства.