Первоначально на этом месте существовал Николаевский Дудин мужской монастырь, первое документальное упоминание о котором датируется 1534 годом.В 1700 году в составе монастыря была построена деревянная церковь во имя Николая Чудотворца, заменившая более ранний храм, известный с 1629 года.
В 1764 году монастырь был упразднён, и его деревянная Никольская церковь стала приходской. В начале XIX века прихожане приняли решение о строительстве на её месте каменного храма. Однако процесс затянулся из-за споров о межевании земельных участков, предназначенных для строительства и домов причта. В 1826 году был разработан новый проект храма в стиле классицизма, предположительно губернским архитектором И.Ф. Львовым. Строительство велось на средства действительного статского советника сенатора А.А. Врасского и крестьян помещицы Н.В. Неплюевой. Кирпич для строительства изготавливался на местном заводе.
К 1838 году строительство храма было завершено, и он был освящён в честь Вознесения Господня. Церковь представляла собой трёхпрестольный храм: главный престол посвящён Вознесению Господню, правый придел — святителю Николаю Чудотворцу (освящён в 1846 году), левый придел — пророку Илии (освящён в 1845 году). Архитектурно храм выполнен в стиле позднего классицизма и отличается монументальностью форм, гармоничностью и уравновешенностью объёмной композиции. Основной объём — кубический с ротондой, покрытой сферическим куполом с луковичной главкой на цилиндрическом барабане. Фасады оштукатурены, детали декора выполнены из белого камня. В 1851 году к храму была пристроена трёхъярусная колокольня.
В 1910 году при храме действовала церковно-приходская школа, открытая в 1908 году, в которой обучались 16 мальчиков и 17 девочек. По данным того же года, в приходе числилось 1275 мужчин и 1474 женщины. Земельные угодья церкви составляли 38 десятин, включая приусадебную, пахотную и сенокосную земли.
В 1930-е годы храм был закрыт, здание использовалось под склад и хранилище сельскохозяйственного инвентаря. Во время Великой Отечественной войны местные жители укрывались в подвале храма от немецких оккупантов. К 1975 году здание храма находилось в относительно хорошем состоянии, однако в последующие годы бездействия кровля пришла в негодность, купол колокольни сгорел, а внутреннее убранство значительно пострадало.
В 1990 году предпринимались попытки начать восстановление храма, были проведены некоторые работы по ремонту кровли и начата реставрация купола. Однако к 1992 году работы прекратились и возобновились лишь в 2010 году с приходом нового настоятеля. С этого времени начались активные восстановительные работы: были вставлены окна и двери, установлены новые колокола, восстановлена часть внутреннего убранства. При храме была создана община, организованы ферма, столярные мастерские, воскресная школа, построены жилые дома для нуждающихся. В результате этих усилий храм вновь стал центром духовной и социальной жизни деревни Дудино.
