Первоначально в Звериноголовской крепости существовала деревянная церковь, перенесенная из Бакланской крепости. В 1768 году, в связи с обветшанием данной постройки, священник Фёдор Гилев совместно с прихожанами обратился в Троицкое духовное правление с прошением о благословении на строительство новой двупрестольной церкви. К 1816 году в крепости функционировала деревянная церковь во имя Воздвижения Животворящего Креста с приделом в честь Святителя Николая Чудотворца. В июне того же года, с благословения епископа Уфимского и Оренбургского Августина, было разрешено строительство новой каменной церкви на месте прежней. Предполагалось, что новый храм будет иметь три престола: главный — во имя Воздвижения Животворящего Креста Господня, и два придела — во имя Архистратига Божия Михаила и Святителя Николая Чудотворца. Однако после завершения строительства один из приделов был упразднен, и церковь стала называться Никольской.
Важным этапом в истории села стало возведение нового каменного храма в честь Воздвижения Креста Господня. Строительство было завершено в 1826 году на средства, собранные по распоряжению и под попечительством генерала от инфантерии, Оренбургского военного губернатора Петра Кирилловича Эссена, а также за счет пожертвований рыбопромышленников и солепромышленников, проходивших через границу. Здание храма каменное, окруженное каменной оградой с железными решетками. В нем три престола: главный — во имя Воздвижения Честного и Животворящего Креста Господня, северный придел — во имя Святой Живоначальной Троицы, южный придел — во имя Святителя и Чудотворца Николая. По штату в храме служили настоятель, помощник и два псаломщика. Церкви принадлежало 30 десятин пахотной земли. Для священника был построен общественный дом с двумя помещениями, остальные служители имели общественные квартиры, а сверхштатный псаломщик должен был иметь собственный дом. Священнослужители и церковные служащие не получали жалования из казны, а пользовались так называемым хлебным сбором и добровольными денежными пожертвованиями прихожан. При церкви не имелось лавок, казенных домов, мельниц или рыбных ловель.
Богослужения в Крестовоздвиженской церкви продолжались до 1938 года. После этого здание храма было переоборудовано под зернохранилище. В 1947 году богослужения в храме были возобновлены. С 1991 года церковно-религиозные обряды в Крестовоздвиженской церкви осуществляет настоятель отец Владимир (Швидкий). 6 февраля 2019 года в церковь были доставлены частицы мощей двенадцати святых: Марии Магдалины, Екатерины, Варвары, Исаии Ростовского, Луки Крымского, Вонифатия Тарсийского, Феодосия Тотемского, Кирилла Александрийского, Елены Флоровской, Елены Бургской, Валентины Палестинской, Константина Ярославского. Мощи были переданы в храм по благословению схиархимандрита Илия, личного духовника патриарха Московского и всея Руси Кирилла.
