Первоначальный деревянный храм на Волковском кладбище был сооружен в 1776–1777 годах на средства купца Никифора Швецова (Шевцова). Церковь освятили в октябре 1777 года во имя Обновления храма Воскресения Христова в Иерусалиме (Воскресения Словущего). Храм сгорел 1 января 1782 года.
Каменный храм на месте сгоревшего начали строить в том же 1782 году. Строительство завершилось в 1785 году. Освящение состоялось 25 сентября 1785 года, его совершил митрополит Гавриил (Петров). Архитектором предположительно был Иван Старов. Строительные материалы поставлялись купцом Лавровым (бутовая плита и кирпич-железняк) и Александро-Невским монастырем (кирпич и известь).
26 марта 1793 года на первом ярусе колокольни освятили придел во имя Архангела Гавриила. В 1813 году храм отремонтировали и расписали под руководством академика Богданова. 25 октября 1813 года обновленный храм освятил архимандрит Филарет (Дроздов). В тот же период деревянный верх колокольни перестроили в камне, увенчав граненым шпилем.
В 1871–1872 годах епархиальный архитектор Г.И. Карпов перестроил колокольню и устроил под храмом склепы. В 1912–1914 годах архитектор В.Н. Бобров провел последний дореволюционный ремонт и расширение храма.
28 января 1936 года храм закрыли. Через полгода здание передали музею-некрополю «Литераторские мостки», в нем разместился выставочный зал Музея городской скульптуры. Богослужения возобновились 26 сентября 2008 года после 72-летнего перерыва. Санкт-Петербургская епархия заключила договор о совместном использовании здания с Музеем городской скульптуры.
Храм представляет собой одноэтажное здание в стиле позднего классицизма с единственным куполом и двухъярусной колокольней над входом. В храме находились иконографически редкие иконы: Павская и Кульмская иконы Божией Матери, а также картина «Встреча Марии и Елизаветы» работы академика Н.А. Майкова.