Храм Воскресения Христова в деревне Поповка был построен в период с 1796 по 1804 год на средства прихожан и местного купца Н.А. Сумарокова. Строительство велось под руководством иеромонаха Арсения из Югского Дорофеева монастыря. Освящение храма состоялось 25 июня 1804 года. За свои труды иеромонах Арсений был награжден золотым наперсным крестом лично императором Александром I.
Храм является трехпрестольным. Главный престол освящен в честь Обновления храма Воскресения Христова и расположен в летней церкви. Правый придел зимней церкви посвящен Смоленской иконе Божией Матери, левый - святой великомученице Параскеве. В 1901 году в трапезе зимнего придела были установлены два новых резных позолоченных иконостаса. В 1916 году проведено обновление стенной живописи, выполненной ранее художником Логином Ивановичем Шустовым.
При храме в 1876 году была открыта приходская школа, в которой обучалось 110 детей. В начале XX века создан благотворительный приют для крестьянских девочек-сирот. В 1922 году, как и во многих других храмах, здесь проводилось изъятие церковных ценностей специальной ликвидационной комиссией.
Храм Воскресения Христова в Поповке относится к числу немногих церквей, не закрывавшихся в советский период. На приходском кладбище сохранились захоронения священнослужителей XIX-XX веков, включая протоиерея Димитрия Ивановича Скворцова (1805-1886) и священника Александра Дмитриевича Скворцова.
Архитектурно храм представляет собой каменное пятиглавое здание с колокольней. Земельный надел при церкви составлял 50 десятин 1320 квадратных саженей. В начале XX века приход насчитывал 2349 прихожан из 43 селений.