Первоначально на месте нынешнего собора находилась деревянная церковь во имя святых князей-страстотерпцев Бориса и Глеба, предположительно возведённая в 1238 году. В 1652 году на её месте был построен каменный одноэтажный шатровый храм в честь Смоленской иконы Божией Матери «Одигитрия». Однако к 1670 году, из-за повреждений шатровой конструкции, было принято решение о возведении нового, более просторного храма. Строительство осуществлялось при активном участии местных жителей, включая земского старосту Никиту Малодушкина и мирских старост Захара Котлованова, Корнила и Матфея Седуновых. Главный престол нового храма был освящён летом 1675 года.
Архитектурно собор представляет собой двухъярусный четырёхстолпный пятиглавый храм, окружённый с трёх сторон двухъярусной галереей. Верхний храм, летний, посвящён Воскресению Христову и включает главный престол, а также приделы святых апостолов Петра и Павла (северный) и святителя Николая Мирликийского (южный). В диаконнике главного алтаря расположен придел во имя святых благоверных князей Бориса и Глеба. Нижний, зимний храм освящён в честь Смоленской иконы Пресвятой Богородицы «Одигитрия» и включает приделы Иоанна Предтечи и священномученика Харалампия.
В ансамбль собора входят отдельно стоящая шатровая колокольня и Святые врата, возведённые во второй половине XVII века. Колокольня, расположенная к югу от храма, первоначально служила не только для размещения колоколов, но и как часовая башня с большими башенными часами. Святые врата, трёхъярусные, ориентированы на главную улицу Борисоглебской слободы и украшены ярославскими полихромными изразцами.
Внутреннее убранство собора богато росписями, выполненными ярославскими изографами в конце 1670-х годов. Стенопись центрального объёма храма включает подробное Евангельское повествование, композицию «Страшный Суд» на западной стене, а также изображения русских святых на столпах. Иконостас летнего храма, датируемый концом XVII — началом XVIII века, состоит из восьми ярусов и включает иконы из более раннего тяблового иконостаса.
Собор известен своими святынями, среди которых особо почитается чудотворная икона Спаса Всемилостивого, предположительно написанная в начале XV века и первоначально служившая «небом» деревянного храма Бориса и Глеба. Кроме того, в соборе находятся древнее резное Распятие, иконы Богородицы — Смоленская, Тихвинская, Феодоровская, Казанская, «Благодатное Небо», а также резной образ святителя Николая Чудотворца (Можайского).
Примечательно, что Воскресенский собор не закрывался в советский период, благодаря чему сохранил своё внутреннее убранство, иконостас и росписи. В 1950-х годах заботу о сохранении храма проявлял исповедник Георгий Седов, впоследствии канонизированный Русской Православной Церковью.
